编者按：南海，浩淼辽阔，岛礁星罗，资源丰富，美丽而富饶。为更好地了解 南海、认知南海，中科院之声与中国科学院南海海洋研究所联合开设“美丽南海 ”专栏，解读南海“季风”与日常生活的关系，揭密南海“岩石圈”资源形成的万年印记，打开南海“生物多样性”相互作用的神奇之门，在知识的海洋快乐遨游。

传统认为，鱼类都是变温动物，体温会随着水温的改变而变化。直到2015年，美国渔业学家Wegner通过Science杂志首次报道了一种恒温鱼类——月亮鱼（图1），通过实时的体温以及行为监测，发现月亮鱼通过不断拍打胸鳍利用肌肉收缩大量产热，其体温可以比周围海水温度高约5℃。此外，通过组织学研究发现，月亮鱼的鳃部存在一个逆流热交换的血管网络以减缓血液流经鳃部时的热量散失，这种极致的保温以及快速产热能力使得月亮鱼成为名副其实的恒温鱼类。

图1 全身恒温的月亮鱼

在脊椎动物演化史上，恒温的出现是一个重大进化转变。恒温动物体温的恒定性使得它们可以克服环境的不利因素，有更长的时间和更多的空间获取食物，更加自如地在不同的环境中生存。哺乳类和鸟类是典型的恒温动物，它们具有褐色脂肪组织、毛发、汗腺和羽毛等组织或器官来调节体温。

值得关注的是，很多古生物与进化学家根据恐龙的骨组织学和四肢的奔跑运动能力推断，恐龙也是恒温动物。当然，目前有关恐龙是否为恒温动物的争议依旧存在，有科学家根据恐龙的生长速率和体重推断，它们可能是一类介于变温动物和恒温动物之间“中温动物”。

脊椎动物中恒温的演化问题长期以来都是生物与进化学家关注的热点问题，有关变温动物进化为恒温动物的假说主要有两个：第一个假说是“亲代抚育假说（parental care model）”，爬行动物在繁殖季节，代谢大幅度增加导致体温上升，升高的体温有利于卵的发育和孵化，进而被自然选择保留下来；另一个假说是“同化能力假说（assimilation capacity model）”, 它的主要内容是爬行动物摄食后通过营养吸收和代谢来增加体温，上升的体温进而又有利于食物的消化吸收，因此这种温度上升的生理机制就被自然选择保留下来。

2016年，加拿大科学家发表在Science Advance上的一篇研究论文发现泰加蜥蜴在繁殖季节能够稳定产热并保持体温（高于环境温度10℃），该研究结果支持恒温演化的“亲代抚育”假说。

恒温性状长期以来被认为是鸟类、哺乳类的“专利”，近年来越来越多的研究发现恒温同样存在于其他脊椎动物谱系中，仅在鱼类中就至少独立演化了6次（图2）。这些恒温鱼类多为卵生，受精卵在海水中自然孵化，因此恒温演化的“亲代抚育假说”自然不适用于它们。

恒温的特点使得这些鱼类拓展了生态位，可以在更冷、更深的海水中捕食，以全身恒温的月亮鱼为例，它们视觉发达，多以深水中热量更高的头足类作为食物，并通过不断拍打胸鳍持续产热，因此我们更倾向于用“同化能力假说”来解释其恒温的演化。作为相对较为低等的脊椎动物，恒温的月亮鱼是研究恒温早期起源与演化的理想对象，同时也是展现不同恒温物种趋同演化的绝佳案例。

图2 恒温性状在脊椎动物中的演化（引自Legendre & Davesne, 2020）

月亮鱼隶属于月鱼目（Lampriformes）月鱼科（Lampridae）月鱼属（Lampris），英文俗名通常统称为opah，有时也被叫做moonfish。月亮鱼因其体型侧扁、形似圆月而得名，最大体长可达2米，重量可达140千克，视觉敏锐，通常在50—300米水深活动，是全球性分布的大型鱼类。月亮鱼肉色通红，享有海中“牛排”的美誉，被饕客们奉为珍馐。月亮鱼在我国的所辖海域并不常见，它近缘的亲戚是一类号称地球上最长的硬骨鱼的神奇生物-皇带鱼（oarfish）。

中科院南海海洋研究所的研究团队组装了染色体水平的月亮鱼基因组，发现其基因组中的转座元件含量较高，其长末端重复序列（LTR）的含量在目前已报道的鱼类中是最高的，研究团队在LTR的周围找到了多个能量转化、视觉发育相关的基因，并富集到如氧转运、ATP结合等关键能量代谢通路（图3）。这些功能基因周围转座元件的频繁跳跃可能为基因的适应进化及表达调控提供素材。

图3 月亮鱼的演化历史与基因组结构

恒温在脊椎动物中独立进化多次，是一个典型的趋同演化性状（图4）。本研究选择恒温的鸟类、哺乳类和恒温鱼类作为研究对象，通过基因组水平的筛选，对具有趋同特征的基因和氨基酸位点进行了检测。

图4 恒温在脊椎动物中的演化历史

趋同进化分析共筛选到如线粒体钠钙交换蛋白（slc8b1）, 谷氧还蛋白-3（glrx3）等基因在多个恒温物种谱系中具有显著的趋同信号，这些基因在线粒体钠/钙离子交换与血红蛋白成熟方面发挥关键作用。此外，研究团队还发现血红素合成、电子传递链活性等相关基因在恒温物种中具有更快的进化速率（图5）。研究结果揭示不同谱系的恒温脊椎动物在进化上存在明显分子趋同特征。

图5 脊椎动物恒温的趋同演化

研究还发现月亮鱼基因组中多个与肌肉发育、收缩过程以及逆流热交换血管系统形成相关的基因（如肌钙蛋白troponin，血管内皮调节蛋白robo4等）受到显著的选择或者发生特异性扩张（图6）。此外，与氧化磷酸化、糖代谢等过程相关的多个基因也发生适应性变化。这些基因的适应性变化可能共同驱动了月亮鱼恒温性状的演化。

图6 月亮鱼肌肉产热及逆流热交换血管系统演化的遗传基础解析

月亮鱼是红肌体重占比最高的鱼类之一，其胸鳍基部发达的红肌是主要产热组织。鱼体多个部位肌肉组织的转录组和蛋白组数据比较分析发现，氧化磷酸化和产热相关基因、蛋白在胸鳍红肌中高表达，同样作为产热组织，胸鳍红肌与背部红肌的基因表达模式也更相近。

此外，研究还探讨了恒温为月亮鱼带来的诸多生存优势，如以MHC为代表的适应性免疫系统发生遗传特化，暗示著身体温度的变化对月亮鱼免疫系统的进化具有的显著的影响。月亮鱼视觉发育相关的多个基因显著扩张（图7），揭示体温升高带来的快速神经传导能力可能有助于提升月亮鱼的捕食以及防御能力，从而在其生态位中获得更好的生存优势。

图7 月亮鱼视觉与嗅觉的相关基因分别发生显著扩张和收缩

月亮鱼作为海洋环境中一个独特的恒温物种，改变我们对于恒温动物的传统认知，其完整的基因组信息也为我们认识恒温的早期起源与演化提供了重要线索。

该研究由中科院南海海洋研究所中科院热带海洋生物资源与生态重点实验室（LMB）研究员林强团队主导，厦门大学、德国康斯坦茨大学、青岛华大基因研究院等团队合作完成的海洋鱼类恒温与环境适应机制解析的最新研究进展刊发于Cell 集团旗下国际综合刊物 The Innovation 上。

南海海洋研究所王信助理研究员、曲朦助理研究员、刘雅莉助理研究员为本文共同第一作者，林强研究员、厦门大学王大志教授以及德国康斯坦茨大学Axel Meyer教授为共同通讯作者。研究工作得到了中国科学院基础前沿计划从0到1原始创新项目、南方海洋科学与工程广东省实验室（广州）人才团队引进重大专项、国家自然科学基金杰青项目、国家科技基础资源调查项目等联合资助。

相关论文信息：Wang X#, Qu M#, Liu YL#, Schneider RF, Song Y, Chen ZL, Zhang H, Zhang YH, Yu HY, Zhang SY, Li DX, Qin G, Ma SB, Zhong J, Yin JP, Liu SS, Fan GY, Meyer A*, Wang DZ*, Lin Q*. Genomic basis of evolutionary adaptation in a warm-blooded fish. The Innovation. 2021.

http://doi.org/10.1016/j.xinn.2021.100185.

https://www.cell.com/the-innovation/fulltext/S2666-6758(21)00110-7

参考文献：

1. Legendre LJ, Davesne D. The evolution of mechanisms involved in vertebrate endothermy. 2020. Philosophical Transactions of the Royalsociety B-Biological Sciences. 375,20190136.

2. Tattersall GJ, Leite CAC, Sanders CE, Cadena V, Andrade DV, Abe AS, Milsom WK. Seasonal reproductive endothermy in tegu lizards. 2016. Science Advances. 2,e1500951.

3. Wegner NC, Snodgrass OE, Dewar H, Hyde JR. Whole-body endothermy in a mesopelagic fish, the opah, Lampris guttatus. 2015. Science. 348,786-789.

作者：王信

来源：中科院南海海洋研究所